Science专刊论文解读：越冷地方的猴子越社会？
灵长类动物具有复杂而多样的社会结构，从爱好独居的红毛猩猩，到夫妻双双把家还的白掌长臂猿1，再到坐拥后宫的叶猴和群婚的食蟹猴，灵长类的“婚恋观”和“交际圈”大小有着天壤之别。是什么塑造了这种差异？近日，由中外科学家组成的联合团队，综合了来自比较基因组学、生态学、古生物学、细胞生物学等多领域的证据，全面地还原了独特珍稀的亚洲叶猴类的自然史，尝试回答什么才是社会结构演化的驱动因素。结果显示，亚洲叶猴类的社会结构具有很强的系统发育信号，且受到历史上环境事件的深刻影响。其中，群体的复杂化可能与寒冷驱动的多巴胺通路和催产素通路的快速演化有关。作为灵长类基因组计划的项目之一，相关成果已经以“Adaptations to a cold climate promoted social evolution in Asian colobine primates”（对寒冷气候的适应推动亚洲叶猴的社会演化）为标题的论文，发表在著名学术期刊《科学》（Science）上2。
社会结构演化：因地制宜还是祖宗之法？
围绕灵长类社会结构差异的原因，一直以来众说纷纭。过去的观点认为，环境对种内“合作-竞争”模式的选择塑造了这种差异3。举例来说，科学家们长期用食物分布格局解释狨猴类的社会制度，认为斑块状分布的食物资源造成雌性的分散，进一步使雄性采取单配偶的繁殖策略4。然而，这种解释却普遍存在反例，比如开头提到的采取不同社会模式的灵长类，均生活在热带雨林中，具有相似的食性。如今，越来越多的线索表明，社会结构受系统发育历史的影响可能比想象中的更为显著，即祖先社会模式会改变后代的演化基础和演化路线，使整个类群的演化轨迹呈现循序渐进的阶梯结构5。这也是“系统发育惯性（Phylogenetic inertia）”的一种表现6。如果社会组织这样的高级行为的演化确实呈现这种模式，那么它必然在基因组中留下了线索。然而此前，人们对灵长类社会演化的解释多采用行为学机制，较少涉及基因组层面的研究7,8。
为了通过比较研究检验这两种假说，由西北大学齐晓光教授、李保国教授，昆明动物所吴东东研究员、西澳大学 Cyril C. Grueter研究员等主导的联合研究团队将目光聚焦到了亚洲叶猴身上——它们的社会结构既复杂多样，又有迹可循，有可能成为回答这一问题的良好案例。
从印度猴神到雪域精灵
亚洲叶猴类在生物学上属于灵长目猴科疣猴亚科（Colobinae），是灵长类中一个重要而特殊的类群。疣猴是以素食为主的猴类，具有一副牛羊般的发达肠胃——天天胡吃海塞难消化的树叶，不多整几个“胃”，练就一套“前肠发酵（Foregut fermentation）”的神功可不行9。疣猴亚科包含非洲、亚洲两大分支，本研究就囊括了亚洲叶猴的所有成员，也就是分类学上的亚洲叶猴族（Presbytini），包括经典叶猴（classical langurs）和奇鼻猴类（odd-nosed monkey）两大类群。
其中，经典叶猴包含了亚洲叶猴（Presbytis）、长尾叶猴（Semnopithecus）、乌叶猴（Trachypithecus）三属。它们中，既有在印度被尊为猴神哈奴曼化身，因此在街头闹市横行无阻的长尾叶猴（S.entellus）10，也有躲藏于深山，难睹真容的我国特有珍稀物种白头叶猴(T.leucocephalus)。
而奇鼻猴类四个属都凑不出一个端正的鼻子。其中，以标新立异的长鼻和独一无二的反刍著称的长鼻猴（Nasalis larvatus）11、因尾巴短而显得格格不入的豚尾叶猴（Simias concolor），都在印尼群岛的热带雨林中过着与世隔绝的生活。色彩艳丽，眉清目秀的白臀叶猴（Pygathrix）分布更广，栖息于东南亚被季雨林覆盖的山谷内。最后，便是家喻户晓的金丝猴。在分类上，它们隶属仰鼻猴属（Rhinopithecus），共计五个物种，其中有三种为我国特有。它们是一身标志性“金丝”的川金丝猴（R.roxellana），仅分布于梵净山，难得一见的黔金丝猴（R.brelichi），以及横断山脉高海拔地区的“雪域精灵”滇金丝猴（R.bieti）。它们的生活环境多样，社会组织独特，性情温顺，提供了研究非人灵长类的绝佳窗口12,13。
川金丝猴家庭（欧阳冠来供图）
物种不同家风有异
这些亚洲叶猴“家风”各异，有着不同的社会结构，这也正是研究者盯上它们的原因。然而，为了方便比较研究，科学家们首先要将纷繁复杂的现象归纳为相对简单的模式。总结下来，亚洲叶猴的社会主要分属四种模式：
第一类，一雄多雌社会，以豚尾叶猴、绝大多数的经典叶猴为代表。典型情况下，一只雄性和他的妻妾子嗣组成休戚与共的小团体，在固定的家域活动，并积极防范其他群体的入侵。
第二类，多雄多雌社会，如喜山长尾叶猴（Semnopithecus schistaceus）。这样的社会规模通常大于一雄多雌社会，但也并非平等和谐的大家庭。雄猴之间有森严的等级划分，领头的雄猴产生的后代远多于其他个体2。
第三类，“重层社会（multilevel society）”，最复杂的社会形式之一，金丝猴是其典型代表14。社会的基本单元可以是一雄多雌组成的小家庭，也可以是单身男青年俱乐部15。这些基本单元之间会通过频繁的互动组建成“分队”，多个分队还会继续合并为共同活动的社群，规模可达数百只个体16。这种结构，也被人类广泛采用，如社会学中阐述的家庭构成村落，村落组成市镇的差序格局便与之有几分相似17,18。
最后，还有一些物种，兼有重层社会和一雄多雌社会的特征，被称为“类重层社会（semi-multilevel society）”。例如长鼻猴在觅食期间是一雄多雌的小家庭，而夜间又喜欢“集体露营”；白臀叶猴的小家庭聚集为重层社会的时间则更长，持续整个雨季。
理清了思路，但它们能反映怎样的演化关系呢？这时，就需要查猴子们的家谱了。然而，围绕亚洲叶猴的分类，特别是经典叶猴类是否构成单系这个问题19,20，学界并没有达成一致。
重建亚洲叶猴家谱
为了获得亚洲叶猴各类群之间的演化关系，科学家们从亚洲叶猴所有七个属里，各自挑选出一个代表物种，测序并组装了七个物种的全基因组，并根据4992个直系同源组，结合最新的化石证据，构建了目前最可靠的系统发育树。它解决了围绕经典叶猴类的争议，支持它和奇鼻猴类在约750万年前分化，构成亚洲叶猴的两大族裔。至此，家谱落成，社会演化的规律便呼之欲出了。
研究发现，相较于随机模型，社会结构相关的参数具有很强的系统发育信号21，且与“分步演化”模型契合得很好。根据演化节点的性状重建，社会组织模式在演化中存在“惯性”，也就是确实会受到祖先社会模式的影响。亚洲叶猴的共同祖先最有可能采取一夫多妻制的社会结构。随后，叶猴类大多承袭了祖宗之法，而奇鼻猴类则开始了家庭间的破冰活动，进入类重层社会的世代。长鼻猴和白臀叶猴是这一模式的代表，而豚尾叶猴则是特例，又逆转回了一夫多妻的松散状态。唯有金丝猴们坚持走团结路线，最终发展出了复杂的重层社会。这与非洲的狮尾狒（Theropithecus gelada）等从多雄多雌社会分裂形成重层社会的演化路线不同22，体现了社会结构演化具有多种可能路径。
亚洲叶猴类各属的系统发育关系、分布海拔与社会结构
图中的属名均省略“属”；需注意亚洲叶猴类与亚洲叶猴属、长尾叶猴属与长尾叶猴物种的区分。
但社会结构同样与环境因素存在着有趣的关联23，环境在亚洲叶猴的演化中又扮演了怎样的角色呢？由于系统发育分析表明，社会结构是一种相对稳定的性状，当前的环境适应和塑造演化的因素可能并不是一个物种经历的全部，因此，必须将时间拨回变化发生的时刻，从亚洲叶猴的演化历史中寻找真相。
八百万年的家族史
生物学家们有两台时光机——厚厚的地层与代代相传的基因组。从亚洲叶猴现在的生物地理数据出发，研究者们通过近年发现的化石所提示的历史分布24，和对古海平面、古地理、古气候等大数据库的挖掘，一点点拼凑出800万年来疣猴在亚洲的扩散路径；又通过对个体基因组的成对序列马尔可夫共祖分析25，还原了亚洲叶猴七属七种在过去几十万年间的有效种群大小变化。
新的结果挑战了疣猴亚科经北方进入东亚的观点，认为它们是经喜马拉雅山南麓到达东亚、东南亚地区的。在此过程中，寒冷很可能对奇鼻猴类的分化与社群增大起了重要作用——这些演化节点和奇鼻猴的祖先进入横断山区的时间相吻合（600万年前后），暗示它们受到了该地剧烈的造山运动，转变的季风，和晚中新世降温（late Miocene cooling）的影响。面对寒潮，长鼻猴-豚尾叶猴支系选择一路向南进入古巽他大陆，并逐渐适应了迥异的雨林环境，随着后来海水上涨形成今日局限于岛屿的分布格局；而金丝猴、白臀叶猴的祖先则继续在“北境”逗留（猴子祖先说：印尼以北都算北方）。虽然今日白臀叶猴栖居于东南亚山地的常绿阔叶林中，但它们的历史种群在更新世冰期的扩张，以及相比长鼻猴更加紧密的类重层社会，显示了它们曾经对相对寒冷气候的适应。金丝猴在亚洲叶猴分布区北缘的山地度过了大大小小的冰期，它们对高寒森林的适应最为彻底，社群规模也空前庞大。因此，寒冷的气候很可能驱动了亚洲叶猴复杂社会的形成。
寒冷事件促进亚洲叶猴社会聚合（供图 齐晓光 赵兰 武进伟）
“抱团取暖”的分子机制
为了进一步探究寒冷驱动亚洲叶猴社群增大的基因机制，科学家们“还原”了奇鼻猴共同祖先的基因组，通过与其他亚洲叶猴、两种非洲疣猴构成的外群的全基因组比较，研究其编码基因、保守非编码序列的演化。
对编码基因的正选择与快速演化分析指向脂肪细胞分化、脂质代谢通路，以及5-羟色胺为代表的神经递质系统。前者说明奇鼻猴类确实经历了对寒冷的适应，并可能通过脂肪组织精细调节产热与散热的平衡；后者则已被证实与哺乳类的一系列社会行为有关。对保守非编码区的演化速率研究同样表明，与这些元件相关的基因多集中在能量代谢、神经-内分泌调节中。
根据这些初步结果的提示，研究者们聚焦于神经-内分泌通路，在奇鼻猴、叶猴共9个基因组间找到了2103个有关的直系同源基因。他们将其按功能上下游关系划分为不同模块，研究模块内基因的演化速率和社会结构量化表征之间的相关性。结果显示，涉及低温代谢、免疫（可能和社会增大带来的传染病压力有关）、神经发育和信号传递等功能的模块和社群大小有较强的非线性相关，其中，与催产素、多巴胺递质系统有关的改变格外引人注目。在哺乳类中，催产素和多巴胺具有强化母亲与幼儿之间的纽带的作用，而寒冷等恶劣气候条件通常会造成亲本投入的增加，如哺乳期的延长。因此，很可能是寒冷环境对个体间依恋行为的选择，驱动了奇鼻猴类神经递质系统的快速演化，进一步造成个体性情的转变，使理毛、雄性间容忍（male tolerance）等一系列利于合作的行为增加，为更大更复杂的社群的形成奠定了基础。
为检验这一假设，研究者们选择了生态行为学、分子和细胞生物学等多个入手点。首先，对不同奇鼻猴的观察数据的量化比较确认了一系列友好行为在一雄多雌、类重层和重层社会中呈递增态势。其次，对催产素、多巴胺通路中的正选择基因的功能验证，为这一差异提供了分子层面的解读。例如，OXTR是重要的催产素受体蛋白，DRD1是多巴胺受体，它们在奇鼻猴类中均有特异的突变。被转入人胚肾细胞后，奇鼻猴类，特别是金丝猴的受体蛋白表现得比一雄多雌的叶猴更为灵敏，与蛋白结构模拟显示的更高配体亲和力相吻合。这暗示以这两种神经递质为代表的神经-内分泌系统的重塑是亚洲叶猴形成更大、更稳定社会的生理基础，为后续研究指明了方向。
神经-激素调节的适应性变化增强社会亲和力（供图 齐晓光 赵兰 武进伟）
最后，我们终于可以回到当初的问题：造成灵长类社会结构差异的是什么因素？答案是环境和系统发育兼而有之。在亚洲叶猴的案例中，环境剧变驱动了社会结构的快速演变，但系统发育惯性在漫长的时间尺度中保持了该性状的稳定。当然，异质的环境无时无刻不在侵蚀着这种稳定性，与世隔绝的明打威群岛上回到祖先状态的豚尾叶猴就是一例。这启示我们，在这个运动不息的世界上，维持静止是一件如此困难的事；但同时，一路走来的经历或多或少会成为你的一部分，不能用现状解释一切。自然界的故事每天都在被新的篇章覆写，但它们从未离去，只待有心人将它拣起，拼凑，娓娓道来。
本研究由西北大学齐晓光教授、西北大学李保国教授，昆明动物所吴东东研究员，昆明动物所Cyril C. Grueter研究员主导，与昆明动物所、浙江大学医学院张国捷教授，西北工业大学邱强教授，南京师范大学邓成教授等合作完成。西北大学齐晓光教授、西北大学博士后武进伟、赵兰为论文共同第一作者。该研究获得国家自然科学基金，陕西省科技厅创新人才推进计划-科技创新团队，西北大学优秀人才培育专项，陕西省教育厅基础研究计划等支持。
参考文献
1.RILEY BLACK. “Monogamy” is much more interesting than it sounds.
2.Qi, X.-G. et al. Adaptations to a cold climate promoted social evolution in Asian colobine primates.
3.Koenig, A., Scarry, C. J., Wheeler, B. C. & Borries, C. Variation in grouping patterns, mating systems and social structure: what socio-ecological models attempt to explain. Phil. Trans. R. Soc. B 368, 20120348 (2013).
4.Dunbar, R. I. M. The mating system of callitrichid primates: I. Conditions for the coevolution of pair bonding and twinning. Animal Behaviour 50, 1057–1070 (1995).
5.Shultz, S., Opie, C. & Atkinson, Q. D. Stepwise evolution of stable sociality in primates. Nature 479, 219–222 (2011).
6.Phylogenetic inertia. Wikipedia.
7.Qi, X.-G. et al. Multilevel societies facilitate infanticide avoidance through increased extrapair matings. Animal Behaviour 161, 127–137 (2020).
8.Qi, X.-G. et al. Male cooperation for breeding opportunities contributes to the evolution of multilevel societies. Proc. R. Soc. B. 284, 20171480 (2017).
9.Colobinae. Wikipedia.
10.Gray langur. Wikipedia.
11.Matsuda, I. Following the trail of the elusive proboscis monkey in Borneo. Ecological Research 37, 562–567 (2022).
12.Fang, G. et al. Lengthy leader male tenure delays male offspring dispersal in a primate multilevel society. Behav. 156, 1371–1391 (2019).
13.Fang, G. et al. Female demographic changes contribute to the maintenance of social stability within a primate multilevel society. Animal Behaviour 192, 101–108 (2022).
14.Grueter, C. C., Qi, X., Li, B. & Li, M. Multilevel societies. Current Biology 27, R984–R986 (2017).
15.Li, Y.-L. et al. Bachelor groups in primate multilevel society facilitate gene flow across fragmented habitats. Current Zoology 66, 113–122 (2020).
16.向左甫; 金丝猴社会生态学研究进展. 生命科学 692–703 (2020) doi:10.13376/j.cbls/2020087.
17.费孝通. 乡土中国. (1948).
18.Grueter, C. C. et al. Multilevel Organisation of Animal Sociality. Trends in Ecology & Evolution 35, 834–847 (2020).
19.Wang, X. P. et al. Phylogenetic Relationships among the Colobine Monkeys Revisited: New Insights from Analyses of Complete mt Genomes and 44 Nuclear Non-Coding Markers. PLoS ONE 7, e36274 (2012).
20.Wang, X., Zhang, Y. & Yu, L. Summary of phylogeny in subfamily Colobinae (Primate: Cercopithecidae). Chin. Sci. Bull. 58, 2097–2103 (2013).
21.Münkemüller, T. et al. How to measure and test phylogenetic signal: How to measure and test phylogenetic signal. Methods in Ecology and Evolution 3, 743–756 (2012).
22.Qi, X.-G. et al. Satellite telemetry and social modeling offer new insights into the origin of primate multilevel societies. Nat Commun 5, 5296 (2014).
23.Jetz, W. & Rubenstein, D. R. Environmental Uncertainty and the Global Biogeography of Cooperative Breeding in Birds. Current Biology 21, 72–78 (2011).
24.金丝猴祖先或被找到：640万年前中猴化石现身云南. 科技日报.
25.Li, H. & Durbin, R. Inference of human population history from individual whole-genome sequences. Nature 475, 493–496 (2011).
